Cigarras de Portugal, esses músicos estivais que animam o verão com as suas melopeias: para um melhor conhecimento da sua história natural e conservação

“Je ne vis que quelques semaines à l´air libre après avoir passé des années entières sous terre. Les Grecs bien que me vénérant m´ont emprisonnée. J´ai été calomniée par des fabulistes avant de séduire les félibres. Les scientifiques ne cessent de m´observer avec passion. Van Gogh m´a dessinée. Racine, Balzac, Hugo et Valéry m´ont évoquée. Musicienne des étés de Provence… je suis la Cigale!”

Bernard Mondon

Artigo gentilmente cedido pelo autor

1. Palavras prévias

O texto que apresento a seguir retoma, actualiza e desenvolve consideravelmente a introdução ao tema abordado no meu artigo de 1995 “Cigarras esses insectos quase desconhecidos. Correio da Natureza, 19: 33-38”. Trata-se de uma abordagem que reflete um testemunho e experiência muito pessoais, evocando estudos feitos individualmente, ou através da colaboração de equipas que liderei ao longo dos anos, com vista a um melhor conhecimento da História Natural e Conservação das cigarras que ocorrem no nosso território.

Começo por oferecer uma súmula sobre a biologia, ecologia e comportamento acústico das cigarras, após o que abordo brevemente a adequação destes fascinantes insetos a estudos de cariz evolutivo, nomeadamente sobre a divergência populacional e especiação. Por fim, encerro com comentários sobre as nossas espécies melhor conhecidas, bem como as de que já dispomos de dados significativos sobre o seu grau de ameaça, oferecendo links para acesso aos oscilogramas, sonogramas e cantos, entre outra informação.

2. Introdução

As cigarras, como a surpreendente Lyristes plebejus ou a comum Cicada orni, já em miúdo me fascinavam, altura em que passava as longas férias de verão no campo. Desde cedo me interroguei sobre o significado daquela chinfrineira de coros, muitas vezes à desgarrada, horas a fio. Seguramente tal comportamento deveria ter um papel assaz importante para a sua sobrevivência, tendo em conta o inerente tremendo gasto energético.

Certamente a maioria das pessoas já ouviu cigarras a cantar, tipicamente durante as horas de maior calor do verão, mas talvez poucas as tenham alguma vez visto e saibam que só os machos cantam, pois só eles possuem orgãos produtores de som. Muitas espécies ouvem-se com facilidade mas, por via de regra, são difíceis de localizar e reconhecer. Esta dificuldade é, porém, ainda maior no caso das fêmeas por serem silenciosas e, assim, passarem despercebidas e ocultas na vegetação. Além disso, os machos são algo “ventríloquos”, a que se associa ainda o facto de em ambos os sexos predominarem padrões de cores que as confundem com o substrato onde estão pousadas. Isto confere-lhes uma notável camuflagem em troncos e ramos de árvores, arbustos e até na vegetação rasteira onde se podem encontrar as várias espécies.

As cigarras ocorrem em todas as zonas temperadas e quentes do planeta, com relevo para os territórios tropicais, estando já catalogadas mais de 2 500 espécies distintas. Porém, calcula-se que equivalente quantitativo permaneça ainda por descobrir e descrever para a Ciência.

Em Portugal, à semelhança do que acontece em toda a área terrestre do Mediterrâneo, os seus cantos estão tipicamente associados ao verão. Estes sinais acústicos têm por principal função a atração das fêmeas com vista ao acasalamento e à reprodução, sendo então designados por cantos de chamamento (“calling songs”). São estes os cantos que normalmente ouvimos, embora os machos destes insetos ainda possam produzir outros sons em situações mais específicas, como de namoro (“courtship song”), em regra uma versão mais suave que o normal de chamamento e apenas quando em grande proximidade corporal com a fêmea, de aviso ou alarme (“alarm song”), quando em situações de perigo e ainda de stresse (“distress song”), normalmente um sinal interrompido e errático quando um exemplar é capturado. Com realce para as espécies tropicais de maiores dimensões e gregárias, os cantos de chamamento podem ser tão fortes e penetrantes que podem ultrapassar os 100 “decibéis” e, assim, serem audíveis a mais de um quilómetro de distância. Enfim, ruído que praticamente corresponde ao de uma motoreta e quase ao de um concerto de rock!

Desde a antiguidade que estes cantores estivais têm inspirado poetas, escritores e outros artistas, pelo que há muito que as cigarras têm feito parte da mitologia, arte e literatura, especialmente através de mitos, fábulas e artefactos (Fig. 1). Os antigos Gregos, por exemplo, amantes da música e da poesia, consagravam as cigarras a Apolo, deus das Artes e da Luz. Apreciando ouvir as suas melopeias e seguindo uma tradição como na antiga China, colocavam as cigarras em pequenas gaiolas, tal como ainda hoje se faz no nosso mundo rural com os grilos. Por outro lado, atribui-se ao grego Xénarca, cerca de quatro séculos antes de Cristo, a expressão “Felizes são os machos das cigarras, pois as suas fêmeas são mudas”, um comentário satírico e misógino à suposta tagarelice do sexo feminino do seu tempo.

Fig. 1 – Artefactos romanos de cigarras em cristal encontrados em túmulo de incineração do I séc. d.C. em Cádis, Espanha (foto e cortesia Doutor Rafael Marquez).

Também desde os tempos clássicos muitos autores denegriram a cigarra, de que a fábula de La Fontaine é um recente paradigma. Nesta fábula a cigarra é conotada com a preguiça, face à trabalhadora formiga. Só que se baseia em factos erróneos, pois a cigarra adulta reproduz-se no final do verão, morrendo em seguida mas deixando a sua progénie bem adaptada a suportar os rigores do inverno, tal como a formiga. Simplesmente de modo bem distinto como veremos adiante.

Não alinhando com La Fontaine, curioso é também o elogio que o nosso Miguel Torga dedica à cigarra no seu conto ficcionado “Cega-rega” (inBichos”, 1940). Nessa sua revisitação àquela fábula, a alegre cigarra canta não porque a vida lhe é fácil, mas sim para festejar o triunfo e a alegria de viver. A vida é um desafio de sobrevivência, sem dúvida trabalhosa e dolorosa para todos, mas o que a cigarra nos mostra é uma atitude vitoriosa ao emergir do solo, onde predomina a matéria orgânica em decomposição (o “húmus”), e trepar árvores até à crista mais perto do sol para “cantar o milagre da anódina”. Porque para a cigarra de Torga “cantar era acreditar na vida e vencer a morte”.

Muitos dos nossos outros escritores se têm referido às onomatopeias das cigarras nos mais diversos tons, quer de apreciação, quer mesmo de algum incómodo. Para além do “fretenir” típico das cigarras, alguns exemplos são “cega-rega”, já atrás referido por Miguel Torga, entre outros autores, “caixeiros a rasgar riscados” (Aquilino Ribeiro), “estrídulas vibrações” (Bettencourt-Rodrigues), “grilharia” (Camilo Castelo Branco), “risadinhas monótonas” (Diogo de Macedo), “serrinar” (Sousa Costa), “sinfonia melancólica” (Artur Inês), “toar monocórdico” (Pina de Morais), “zanguezarreada” (Palácio de Valdez), “furor” (Eugénio de Andrade), etc. De notar que alguns destes termos podem provavelmente referir-se também aos gafanhotos, nomeadamente às espécies com antenas filiformas e compridas (Orthoptera, Ensifera), com as quais a cigarra é, por vezes, confundida.

De entre os nossos poetas que se têm referido às cigarras, destaco um belo poema de Sophia de Mello Breyner Andresen. Nele prestou esta poetisa uma homenagem à acolhedora praia algarvia da Ingrina onde faz o elogio a este inseto (in Geografia, 1967): “O grito da cigarra ergue a tarde a seu cimo e o perfume de orégão invade a felicidade… É esse o tempo a que regresso no perfume do orégão, no grito da cigarra na omnipotência do sol. Os meus passos escutam o chão enquanto a alegria do encontro me desaltera e sacia… E sobre a areia, sobre a cal e sobre a pedra escrevo: nesta manhã eu recomeço o mundo”. Neste poema Sophia salienta os sentidos da audição, da visão e do olfato, respetivamente através da cigarra, da Ingrina e do oregão. Seguramente foi o canto da Cicada barbara lusitanica, icónica cigarra algarvia, o elemento distintivo e caracterizador da sua analepse em que sentimentos como plenitude, felicidade e renovação se teriam unido em perfeita harmonia.

Observações durante a última “Cicada season” de 2019, corroboraram o anterior censo de 2004 que revelou a ocorrência de 13 cigarras distintas em Portugal continental, em resultado de projeto luso-francês que então liderei. Curioso notar que décadas antes, em 1988, trabalho de campo e uma exaustiva pesquisa da literatura especializada permitiram listar um total de 20 espécies. Isto foi possível graças a um projeto pioneiro sobre as nossas cigarras que durante os anos 1988-91 o Programa Mobilizador de Ciência e Tecnologia da então JNICT (Junta Nacional de Investigação Científica e Tecnológica) me subsidiou. Mais tarde, em 2004, apesar do meu colega Michel Boulard (Muséum national d´Histoire naturelle, Paris) e eu próprio termos entretanto adicionado espécies a essa lista, algumas novas para a Ciência, aquele número foi reduzido para as atuais 13 (cf. capítulo 5). Na verdade, diversas citações em bibliografia antiga, com realce para o séc. XIX, demonstraram ser muito incertas ou mesmo erróneas, pelo que várias espécies foram excluídas da lista.

É igualmente oportuno notar que não ocorrem cigarras nos arquipélagos da Madeira ou dos Açores, ilhas oceânicas situadas a distâncias consideráveis do continente, que certamente ultrapassam a sua capacidade de dispersão, o que já não se verifica com as aparentadas mas comparativamente bem menores “cigarrinhas” (Hemiptera, Cicadellidae).

Sobre algumas cigarras mediterrâneas, com ênfase no género Cicada L., reunimos durante anos uma matriz considerável que combina dados altamente informativos de diversos níveis biológicos, nomeadamente acústicos, ecológicos, genéticos (moleculares) e até filogenéticos (cf. capítulo 4). Porém, apesar de estudos em curso, prosseguidos por uma nova geração de dedicados cicadologistas, subsiste ainda um considerável défice de conhecimentos sobre a maioria das restantes cigarras que ocorrem em Portugal, inclusivamente até em aspetos básicos, como os ciclos de vida e a corografia. Igualmente de louvar as contribuições prestadas por fotógrafos amadores e mesmo pelo público em geral, que muito têm contribuído para um melhor conhecimento sobre a distribuição geográfica das nossas cigarras.

3. Biologia, Ecologia e Comportamento Acústico

As cigarras são insetos com metamorfoses incompletas (hemimetabólicos) e que taxonomicamente constituem a superfamília Cicadoidea, dentro da ordem dos Hemiptera ou Rhynchota.

São inteiramente fitófagas durante todo o seu ciclo de vida e possuem uma armadura bucal picadora pela qual sugam a seiva bruta que circula no xilema de diversas plantas. Os ovos são postos pelas fêmeas em séries de pequenas fendas rasgadas nos ramos e caules das plantas hospedeiras, nomeadamente árvores, arbustos e plantas herbáceas durante o verão e o outono, para o que utilizam ovipositores em forma de sabre. Os embriões desenvolvem-se dentro desses tecidos das plantas hospedeiras e dias ou semanas após a oviposição, dá-se a eclosão. As jovens e minúsculas ninfas (larvas) deixam-se cair para o solo, onde escavam um túnel com as patas anteriores especialmente adaptadas para o efeito. Nesta fase larval subterrânea, que pode durar de um a vários anos, alimentam-se pela sucção da seiva das raízes e nesse ambiente vão crescendo através de mudas (geralmente quatro) da cutícula externa. Pela primavera e verão, aquando do último estádio ninfal, fazem um túnel até à superfície do solo, dando-se a emergência após treparem sobre um substrato, geralmente troncos ou caules de arbustos, árvores e plantas herbáceas, consoante as espécies. É aí que sofrem a última muda, transformando-se depois no adulto geralmente durante a noite e a madrugada. A antiga cutícula ninfal é rasgada e fica aderente ao substrato onde se deu essa muda, sendo designada pelos entomólogos como exúvia ou exuviae. O jovem adulto acabado de emergir possui o corpo mole e ainda não consegue voar, designando-se por teneral. Leva uma a duas horas a bombear hemolinfa para as asas ainda aderentes ao corpo a fim de se expandirem, secarem e completarem a esclerotização já na presença do sol. Caso seja um macho passará então a emitir o típico canto de chamamento (“calling song”).

O estádio larvar subterrâneo pode durar consideravelmente, calculando-se entre dois a cinco anos em Cicada orni, uma das cigarras mais comuns no nosso país e na Europa. Há espécies cuja duração da fase subterrânea é de 13 ou mesmo 17 anos, surpreendentemente dois números primos, o que tem fascinado e estimulado a curiosidade de muitos entomólogos. É o caso das cigarras periódicas do género Magicicada, que ocorrem nos EUA em locais específicos e hoje já mapeados e onde surgem de repente aos milhões, anunciando-se com um barulho ensurdecedor, após “eclipses” subterrâneos de 13 ou 17 anos. Fazem-nos lembrar a periodicidade dos cometas, são um espetáculo para os entomologistas e outros biólogos e representam um pitéu inesperado para os predadores, geralmente aves, morcegos, aracnídeos e outros insetos. Destes, destacam-se algumas vespas (Crabronidae), moscardos (Asilidae), como acontece com a nossa pequena e ameaçada Euryphara contentei, formigas (Formicoidea), louva-a-Deus (Mantodea), alguns ortópteros, etc.

Possivelmente a maioria das cigarras é na fase adulta polífaga ou oligófaga, i.e., alimenta-se de diversas espécies vegetais ou apenas de um grupo particular de plantas, o que sugere estarem as cigarras mais associadas a comunidades vegetais do que a espécies vegetais particulares. Já o mesmo não deve suceder com plantas onde as fêmeas ovipositam, as verdadeiras plantas hospedeiras. Neste aspeto contrastam com outros grupos filogeneticamente próximos como as “cigarrinhas” (Hemiptera, Cicadellidae). Nestas não é rara a monofagia, quer nas fases adulta quer ninfal, sendo notáveis exemplos o fascinante complexo de espécies endémicas da Macaronésia do género Asianidia, que ali irradiaram e cujas plantas hospedeiras são em muitos casos também endémicas.

Como foi dito, caracterizam as cigarras adultas o facto de apenas os machos emitirem sinais acústicos, sobretudo nupciais (os cantos de chamamento), com vista à atração das fêmeas e a formação de pares para a reprodução. Estes sons são gerados pela vibração de um par de pequenas áreas membranosas e parcialmente esclerotizadas da cutícula, localizadas no dorso da parte anterior do abdómen e denominadas por tímbalos. Aos tímbalos, apenas presentes nos machos, ligam-se fortes músculos controlados pelo sistema nervoso que, consoante as espécies, alternada ou simultâneamente, se contraem e relaxam. São, assim, produzidos pulsos de som pela distorção e retorno à posição inicial dos tímbalos, som este que é ampliado em intensidade pela existência de uma câmara de ressonância dentro do abdómen. Estas sequências de pulsos podem variar consideravelmente consoante as espécies e formam, em última análise, o canto mais comum que é o de chamamento, típico e singular para cada espécie de cigarra. Bem distinto é o aparelho de produção do som em gafanhotos e grilos, em que há o friccionar de estruturas diferentes, respetivamente o atrito das patas posteriores nas asas anteriores (estridulação fémoro-elitral em gafanhotos de antenas curtas), ou das asas anteriores uma de encontro à outra (estridulação elitral em grilos e gafanhotos de antenas compridas e filiformes). Os cantos assim produzidos correspondem à verdadeira estridulação, ao passo que na cigarra o processo é como vimos pela vibração de um tímbalo e daí dever ser designado por timbalização.

Os elementos básicos da estrutura destes sinais acústicos são a frequência do som produzido, determinada pela frequência natural do tímbalo, a intensidade ou amplitude dos pulsos e o modo como estes se agregam em sequências temporais mais ou menos complexas. As análises dos sons feitas inicialmente com osciloscópios a partir de gravações analógicas e ultimamente com as próprias câmaras digitais de alta gama permitem-nos, através de software adequado, obter dois tipos de gráficos: os oscilogramas, que registam a variação em amplitude do sinal em função do tempo e os sonogramas ou espetrogramas que mostram a frequência em função do tempo (Fig. 2).

Fig. 2 – Oscilogramas (em cima) e sonogramas (em baixo) de Cicada barbara e de C. orni (in “Seabra, S.G. 2007. Patterns of divergent populations of two Mediterranean species ogf genus Cicada L. (Hemiptera, Cicadidae) based on microsatellite genetic markers and acoustic data”. Tese de doutoramento, Faculdade de Ciências, Universidade de Lisboa).

No oscilograma cada pico individual representa um pulso de som, por sua vez constituído por um trem de ondas e que se agregam nas chamadas sílabas que, por sua vez, se podem agrupar em equemas. Estes, como na vulgar Cicada orni, alternam com intervalos de silêncio, os interequemas (Fig. 2). Os sinais acústicos da maioria das cigarras mostram flutuações em amplitude, i.e., possuem modulação em amplitude durante a emissão que, quando muito marcadas, podem representar um sinal de alarme, como sucede com certa regularidade, por exemplo, em Cicada barbara. Como atrás indicado, o agrupamento dos pulsos visíveis nos oscilogramas pode diferir consideravelmente entre espécies distintas e, em muitos casos, estes padrões são adequados para as caracterizar e distinguir. É o caso das cigarras dos géneros Cicada, Tettigettalna ou Tympanistalna, entre outros.

Considerando agora a frequência do sinal, a maioria dos cantos das cigarras cai dentro dos limites de 3 Hz (hertz) e 30 kHz (kilohertz), se bem que existam cigarras com sinais abaixo e acima destes valores. Por exemplo, algumas cigarras possuem perfis acústicos chegando aos 125 kHz, faixa de ultrassons que ultrapassa largamente a capacidade de audição humana, que se situa geralmente entre os limites de 20 Hz e os 20 kHz. Geralmente os cantos não são puros, i.e. não possuem apenas uma determinada frequência ou apenas algumas harmónicas, mas sim uma mistura de frequências distintas, envolvendo a fundamental, bem como diversas harmónicas.

Os cantos são, por via de regra, bons caracteres diagnosticadores de cada espécie, pelo que podem atuar como fidedignos bilhetes de identidade acústica. As fêmeas só são atraídas pelos cantos dos machos conspecíficos, pelo que é o som que em cigarras tem o duplo papel do reconhecimento sexual intraespecífico e do isolamento reprodutor interespecífico, que, portanto, é do tipo pré-copulatório. Isto permite que não ocorram “erros” de modo a impedir os machos de dada espécie a investir e disseminar os seus gâmetas em fêmeas de outras espécies, evitando-se assim a formação de ovos inviáveis ou de indivíduos inférteis.

4. As cigarras e o seu interesse em estudos evolutivos

Apesar do seu peculiar ciclo de vida, que envolve uma mais ou menos longa fase subterrânea, as cigarras representam material interessante para testar hipóteses sobre a divergência de populações e a especiação.

O evolucionista Paterson deu no século passado ênfase a um novo conceito de espécie biológica, de fácil operacionalidade prática em todas as espécies que se mantêm por reprodução sexuada.

As espécies biológicas na proposta de Paterson correspondem, em última análise, a conjuntos de organismos comungando dos mesmos Sistemas de Reconhecimento Sexual Específico (SRSE) ou, no original, “Specific-Mate Recognition Systems” (SMRS). Como corolário deste conceito, referido por vezes apenas como do “reconhecimento específico” (“species recognition concept”), o evento crucial na origem de uma nova espécie será a evolução de um novo SRSE.

De acordo com este modelo, os cantos das cigarras constituiriam os elementos críticos dos SRSE destes insetos. Sendo a especiação o processo evolutivo responsável pelo surgimento de novas espécies, aquela ocorrerá nas cigarras sempre que se derem alterações significativas em parâmetros dos sinais acústicos de dada população de dada espécie, concertadas quer na emissão pelos machos, quer na preferência no que respeita a receção pelas fêmeas. Tais alterações irão condicionar o isolamento reprodutor dos novos machos e fêmeas relativamente à população parental, pelo que a nova população passará a ter um destino evolutivo próprio e, assim, nascerá uma nova espécie, “that mystery of mysteries” como já Darwin havia apelidado a questão da origem das espécies.

Daqui decorre que seriam mecanismos de isolamento reprodutor pré-copulatórios que teriam um papel primordial na divergência específica das cigarras. Se bem que hoje melhor compreendida, a especiação é matéria complexa que continua a envolver detalhes e contornos por esclarecer. Há, por exemplo, diversos modelos teóricos em confronto que precisam de ser testados, nomeadamente se as novas espécies evoluem em alopatria, simpatria ou mesmo em parapatria. Por outro lado, continua a haver debate em outros aspetos, nomeadamente sobre a hipótese do isolamento reprodutor se iniciar em alopatria pela acumulação de diferenças genéticas, sendo necessária seguidamente uma situação de simpatria para que o processo seja completado. Nessa altura, em que as incipientes novas espécies em processo de divergência se reencontram, poderá então a seleção natural fortalecer (“reinforce” na expressão de Dobzhansky e outros autores) os mecanismos de isolamento pré-copulatórios como os SRSE. Também alguns estudos sobre cigarras oferecem suporte para a possibilidade da formação de novas espécies sem qualquer separação geográfica, a chamada especiação simpática, nomeadamente através de isolamento temporal ou especiação alocrónica.

É oportuno relembrar que a evolução biológica – de que a especiação é o processo básico -, continua a ser matéria central e o princípio unificador da Biologia moderna. É a especiação que está na origem da biodiversidade do nosso planeta, sendo certo de que, como Dobzhansky muito bem produziu, “Nothing in Biology makes sense except in the light of Evolution”.

Tendo em mente alguma desta problemática, desde a década de 80 que iniciei alguma investigação formal sobre cigarras como modelos para testar algumas das hipóteses, teorias e questões atrás referidas, no âmbito de diversas colaborações nacionais e internacionais (Figs. 3-5).

Em particular e usando as cigarras como modelos , desenvolvemos temas com conexões estreitas com a divergência populacional e a especiação, tendo o enfoque sido dirigido para as três grandes questões em aberto: (i) se a origem de novos SRSE, nomeadamente acústicos, representará nas cigarras o acontecimento crucial na emergência de novas espécies; (ii) qual o papel dos sinais acústicos no estudo das linhagens filogenéticas das cigarras; e (iii) em que medida haverá ou não congruência entre a evolução a níveis biológicos distintos, nomeadamente o acústico, o morfológico e o molecular.

Isto permitiu acumular uma significativa matriz de dados com grande conteúdo de informação, nomeadamente morfológicos, acústicos, ecológicos, biogeográficos, filogenéticos, filogeográficos e moleculares (DNA) referentes a algumas das espécies de cigarras presentes no nosso território. Relevância especial foi dada a um complexo de espécies mediterrâneas do género Cicada, de que sobressaem no extremo ocidental (Portugal, Espanha e Marrocos) o par de espécies gémeas Cicada orni e C. barbara, e no oriental (Grécia e Turquia) C. orni, C. mordoganensis, C. lodosi e C. cretensis. Grande parte dos resultados assim obtidos originaram diversas teses académicas, nomeadamente de doutoramento, bem como numerosas publicações em revistas da especialidade.

De um modo geral, foi amplamento conclusivo de que o modelo de espécie baseado nos SRSE proposto por Paterson, ao contrário do conceito biológico clássico dos seus grandes defensores como Mayr, demonstrou grande operacionalidade. De facto os sistemas acústicos mostraram perfis consistentemente distintos que facilmente separam e delimitam a maioria destas e de outras cigarras não abordadas aqui. Por outro lado, os SRSE provaram não ser completamente invariantes intraespecificamente, ao contrário do que o modelo do “reconhecimento” faria prever, na presunção teórica de que tais sistemas estariam sujeitos a forças seletivas altamente estabilizadoras.

Adicionalmente, nos pares de espécies próximas que se testaram,a diferenciação a quaisquer dos níveis acústico, molecular ou morfométrico não mostrou ser superior nas áreas de simpatria, i.e., não foi encontrada qualquer evidência de deslocamento de caracteres (“character diplacement”), bem como de reforço do isolamento reprodutor. Também não se encontraram indícios de que as barreiras de isolamento reprodutor, quer pré- quer pós-copulatório, tenham sido ultrapassadas, pelo que eventuais casos de introgressão, a terem acontecido, terão sido raros ou meramente incipientes como talvez tenha sido a situação entre exemplares de C. orni e de C. mordoganensis em ilhas do mar Egeu.

A evolução a nível acústico demonstrou ocorrer em concordância com a genético-molecular, mas de modo bem mais rápido que a evolução a nível morfológico-estrutural. Esta é uma faceta da evolução que nas cigarras se mostrou conservadora, mesmo quando considerados os caracteres da genitália masculina, tidos classicamente em muitos Cicadomorpha como bons indicadores evolutivos e taxonómicos.

Dado o largo horizonte dos temas investigados, o caráter de divulgação do presente trabalho e o tecnicismo das abordagens feitas, apresento a seguir uma muito abreviada seleção de alguns dos resultados então obtidos sobre aquele complexo de espécies.

Assim e mais especificamente, observou-se o seguinte:

  1. Na Grécia C. orni está presente na parte continental e apenas nas ilhas ocidentais ou intermédias (Andros, Paros, Naxos, Quios, etc.), cedendo o lugar à espécie gémea C. mordoganensis nas ilhas mais orientais junto da Turquia (Lesbos, Samos, Icaria, Rodes, etc.), pelo que aparentemente ocorrem sempre em alopatria;
  2. Em C. orni os interequemas mostraram ser mais longos nas populações gregas do que nas portuguesas e nas provenientes de outros países europeus; isto mostra que existe variabilidade intraespecífica geográfica, no que toca aquele elemento acústico temporal;
  3. Em C. orni a duração dos equemas, ao contrário dos interequemas, mantém-se mais ou menos constante em todas as populações europeias observadas, o que possivelmente significa que tal parâmetro codifique a informação mais relevante para o reconhecimento específico nesta espécie;
  4. Os cantos de chamamento por “play-back”, quer de C. orni, quer de C. mordoganensis foram reconhecidos de igual modo pelos machos de C. orni, pois ambos estimularam de modo similar estes últimos a “cantar” como resposta competitiva (respetivamente em 75% e 78% dos casos testados); já as gravações de C. cretensis apenas mobilizaram 19% e as de C. barbara apenas 9%; nos casos de C. lodosi, talvez a espécie mais diferenciada do grupo, bem como de Tettigettalna argentata, uma espécie não congenérica, a resposta dos machos de C. orni foi nula, o que sugere que o grau de reconhecimento acústico varia diretamente com o distanciamento filogenético entre as espécies envolvidas;
  5. Correspondentes testes por “play-back”envolvendo a dimensão dos equemas e dos interequemas, mostraram que os machos recetores necessitam do estímulo de um mínimo de sinal, que pensamos corresponder aos limites da variação natural dos SRSE das espécies;
  6. Em C. barbara a frequência dominante do sinal de chamamento mostrou variar com a latitude, visto ser superior em Marrocos do que em Portugal, Espanha e, curiosamente, também em Ceuta, cujas populações muito se assemelham às do Algarve;
  7. Por ter sido a frequência das sílabas o parâmetro que se manteve mais constante entre as diversas populações analisadas de C. barbara, não só as da subespécie lusitanica (península Ibérica e Ceuta) como as da subespécie barbara (norte de África), este facto sugere que aquele parâmetro poderá representar um dos componentes críticos do SRSE daquela espécie;
  8. No seu conjunto, a ocidental C. barbara a par com a oriental C. lodosi, ambas caracterizadas por um sinal acústico contínuo, face ao descontínuo das restantes espécies, devem corresponder às espécies mais arcaicas do género Cicada; por outro lado, sugerem representar um curioso caso de paralelismo evolutivo, por em ambos os extremos do Mediterrâneo o padrão evolutivo do canto dever ter procedido do estado plesiomórfico contínuo para o apomórfico descontínuo;
  9. No nosso território, C. orni provou possuir uma diversidade genética muito superior à de C. barbara lusitanica;
  10. Análises filogenéticas baseadas em genes mtDNA (cit. b), evidenciaram grande proximidade entre C. orni e C. mordoganensis e muito menor entre quaisquer destas espécies e C. barbara; este facto sugere que a divergência entre C. orni e C. mordoganensis terá ocorrido muito mais recentemente do que o “splitting event” entre C. orni e C. barbara;
  11. Em C. barbara a diversidade de haplótipos em análises de mtDNA (cit. b) é maior em Marrocos do que em Ceuta ou na península Ibérica, o que sugere uma colonização recente no nosso território por C. barbara; possivelmente Ceuta terá atuado como um refúgio durante as glaciações, havendo evidência de que a expansão da C. barbara na Península Ibérica terá coincidido com o período inter-glacial Mindel-Riss (300 00 – 180 000 BP), i.e., quando a temperatura voltou a subir; já a glaciação anterior de Mindel (410 000 – 380 000 BP) terá coincidido com um estrangulamento (“bottle-neck”) na Península Ibérica; tudo isto é consistente com o facto de no passado o sistema montanhoso do Rif ter tido um papel de maior isolamento do que o estreito de Gibraltar, então certamente mais em conexão com a península Ibérica;
  12. Resultados filogeográficos baseados no domínio III de mtDNA (12SrRNA) mostraram que a divergência acústica terá procedido mais rapidamente do que a divergência genética; por outro lado, cada haplogrupo correspondente às espécies orni, mordoganensis, cretensis, lodosi e barbara forma uma unidade evolutiva independente, o que corrobora as análises acústicas;
  13. A baixíssima distância genética de apenas 0.5% a 1.7% entre as populações portuguesas e as gregas de C. orni elucida sobre o expectável nível de variabilidade genética intraespecífica neste grupo de cigarras; já a ligeiramente superior distância genética de 1.7% a 2.6% entre C. orni e C. mordoganensis sugere o grau de divergência ao nível específico, o que terá ocorrido possivelmente em ilhas do mar Egeu; C. barbara, pelo contrário, demonstrou níveis mais altos de distâncias genéticas (10% a 13.7%) com as restantes espécies testadas deste género, pelo que a sua divergência terá ocorrido há comparativamente muito mais tempo;
  14. Intrigantes foram algumas populações de C. orni na área da Caparica e de Lisboa por não possuírem um haplótipo comum desta espécie nas restantes regiões de Portugal e na Europa ocidental, distinguindo-se ainda pela posse de um mesmo haplótipo apenas encontrado na Grécia continental; este facto levanta a questão de estarmos em presença de uma histórica introdução por via humana de eventuais exemplares, aquando das viagens e períodos de instalação dos antigos helenos em várias localidades da Península Ibérica, nomeadamente na foz do Tejo;
  15. Finalmente, testes com marcação e recaptura de machos de C. orni na natureza sugerem uma vida adulta curta (apenas uma a duas semanas) e dispersões muito limitadas, não devendo ultrapassar os 150m do local de emergência.

5. Breves apontamentos sobre as principais cigarras que ocorrem em Portugal

São 13 as espécies de cigarras hoje reconhecidas em Portugal, sobre duas das quais ainda pouco mais temos do que referências praticamente singulares de ocorrência, como é o caso de Tibicina tomentosa (Olivier, 1790) e, em menor grau, de Melampsalta varipes (Waltl, 1837). Apresentam-se a seguir algumas fotos, notas e comentários sobre as nossas 11 cigarras melhor conhecidas, incluindo as espécies mais ameaçadas e de que possuímos informação consistente. Uma curiosidade é o facto de todos os retratos das espécies apresentadas terem sido feitas originalmente em analógico. Para informação complementar consultar o link abaixo para Cicadas of Portugal – The sound of summer, uma webpage em desenvolvimento e editada pela FonoZoo, a Fonoteca Zoológica do Museo Nacional de Ciencias Naturales de Madrid (Espanha) da minha autoria e com a colaboração do Doutor Rafael Marquez e da técnica Laura Ortiz daquele Museu.

Lyristes plebejus (Scopoli, 1763)

Fig. 6 – Lyristes plebejus (Scopoli, 1763); Ourém, 21 de julho de 1990 (fotografia: J. A. Quartau).

Trata-se de uma espécie carismática, pois, para além de ser a maior que ocorre em Portugal, Espanha e na Europa, é a que produz a timbalização de maior intensidade. Conhecida vulgarmente por cigarrão ou cegarregão nalgumas localidades. Na área de Ourém, o macho é apenas designado por cigarra, na presunção errónea de que se trata de uma fêmea, sendo a verdadeira fêmea designada por cigarrão, possivelmente por o seu desenvolvido ovipositor sugerir tratar-se do orgão copulador.

Ocorre especialmente no centro do país, onde há anos era muito abundante em vários biótopos, tendo-se tornado ultimamente rara. Na década de sessenta e inícios de setenta, por exemplo, ainda a encontrava em grande abundância em algumas localidades, nomeadamente no Ribatejo e na Beira Litoral, mesmo em terrenos agrícolas com oliveiras (Olea europaea) ou com diversas árvores de fruto e até em milheirais (Zea mays) e vinhas (Vitis vinifera). Em forte contraste com a atualidade, hoje quase desapareceu nesses locais em resultado da generalização do uso de pesticidas e herbicidas. Mais tarde fotografei e gravei vários exemplares no Alto Alentejo (Castelo de Vide, Marvão, Portalegre), pousada em árvores como o castanheiro (Castanea sativa), o pinheiro-bravo (Pinus pinaster) e a azinheira (Quercus rotundifolia), para além da oliveira (Olea europaea) e da macieira (Malus communis). Na Fig. 7 pode observar-se uma exúvia, i.e., a cutícula da ninfa do último estádio. Quando esta ninfa emerge do solo onde passou anos, rasga-se na parte dorsal e assim se liberta o adulto que bombeia com hemolinfa as asas ainda flácidas e que cedo endurecem por esclerotização.

Fig. 7 – Lyristes plebejus (Scopoli, 1763), exúvia; Ourém, 21de julho de 1990 (fotografia: J. A. Quartau).

Os machos emitem o sinal de chamamento (consultar o cartão de identidade acústica aqui) desde junho até fins de agosto, o qual consiste numa série contínua de longas frases distintamente moduladas em amplitude. Cada frase compreende um aumento inicialmente rápido em amplitude do sinal, que passa a ser depois mais ou menos constante e que, a certa altura, mostra uma nítida diminuição progressiva na amplitude. Em exemplares estudados, a frase variou entre 12 a 13s, com uma fase inicial de aumento rápido em amplitude de 1-2s. Para além do sinal ser produzido pelos tímbalos, esta cigarra produz ainda modulação secundária através do movimento para cima e para baixo do abdómen que abre e fecha a abertura que dá acesso à cavidade por baixo dos opérculos Dada a evidência dos seus efetivos populacionais mostrarem um decréscimo acentuado em várias localidades, trata-se de espécie possivelmente vulnerável, cujos efetivos deverão ser regularmente monitorizados.

Cicada orni Linnaeus, 1758

Fig. 8 – Cicada orni Linnaeus, 1758; Monforte, 5 de julho de 1991 (fotografia: J. A. Quartau).

É das cigarras mais comuns no nosso país, ocorrendo em quase todo o território, especialmente no centro e sul, podendo algumas das referências, nomeadamente as mais antigas, reportarem-se a outras espécies. Tem também uma larga distribuição na Europa central e meridional (presente igualmente na Ásia ocidental), onde se distribui desde Portugal até à Grécia, Turquia e Próximo Oriente, bem como à volta do Mar Negro.

Ocorre pousada em troncos e ramos de diversas árvores e arbustos como carvalhos (Quercus spp.), oliveiras (Olea europaea), pinheiros (Pinus pinaster e P. pinea), eucaliptos (Eucalyptus spp.), etc., mesmo em zonas urbanas como Lisboa. Os machos emitem sinais acústicos normalmente desde fins de junho até, por vezes, finais de setembro, início de outubro. O sinal de chamamento (consultar o cartão de identidade acústica aqui) é facilmente reconhecível, consistindo numa série repetitiva e regular de elementos acústicos, cada um dos quais formados por agregações de pulsos de sons modulados em amplitude e alternados com intervalos de silêncio (Fig.2) e que pode durar considerável tempo caso o inseto não seja perturbado. Em situação de perigo tenho observado que produz um sinal de alarme, o qual é caracterizado pela alternância de períodos de emissão e silêncio.

Morfologicamente confunde-se com a C. barbara lusitanica, de que facilmente se distingue, porém, pelo seu característico canto descontínuo (contínuo em C. barbara), bem como por uma frequência dominante do sinal ligeiramente mais baixa (em média, cerca de 5 kHz vs. 6 kHz em C. barbara). Na ausência do som, o padrão de manchas no primeiro par de asas também as pode distinguir em muitos casos (Figs. 9 e 10).

Fig. 9 – Asa esquerda anterior de Cicada orni Linnaeus, 1758 (fotografia: J. A. Quartau).
Fig. 10 – Asa esquerda anterior de Cicada barbara lusitanica Boulard, 1982 (fotografia: J. A. Quartau).

Estas duas espécies podem ocorrer simultâneamente em algumas localidades, i.e., em simpatria, e nessas circunstâncias verificámos que as populações de C. orni tendem a desaparecer mais cedo, permanecendo depois apenas C. barbara lusitanica. Isto evidencia competição acústica entre este par de espécies quando em simpatria, possivelmente pelo facto de o sinal de C. barbara poder mascarar o de C. orni.

Trata-se de uma espécie comum e abundante, pelo que não levanta preocupações de ordem conservacionista.

Cicada barbara lusitanica Boulard, 1982

Fig. 11 – Cicada barbara lusitanica Boulard, 1982; Crato, 23 de julho de 1990 (fotografia: J. A. Quartau).

A subespécie que ocorre em Portugal (e Espanha) é Cicada barbara lusitanica Boulard, 1982. É típica do Algarve, podendo também ocorrer em bolsas, por exemplo, no Alentejo, Arrábida e Sesimbra e até nas terras quentes do Douro. Timbaliza geralmente em julho e agosto em bosques abertos e “garrigue” pousada em árvores e arbustos, nomeadamente oliveiras (Olea europaea), alfarrobeiras (Ceratonia siliqua), pinheiros-bravos (Pinus pinaster), aroeiras (Pistacea lentiscus), etc.

C. barbara constitui com C. orni um par de espécies filogeneticamente muito próximas e normalmente difíceis de separar com base apenas na morfologia externa (espécies gémeas ou crípticas), se bem que, como foi dito atrás, o padrão de manchas no primeiro par de asas é muitas vezes ligeiramente diferente (Figs. 9 e 10). Porém, o que fácil e inequivocamente as distingue são os seus característicos sinais de chamamento. Em C. barbara este sinal é contínuo (consultar o cartão de identidade acústica aqui), composto por uma sequência monótona de pulsos, não existindo intervalos de silêncio (Fig. 2), ao passo que em C. orni é descontínuo, como se descreve atrás. Além disso a frequência dominante é ligeiramente mais alta (em média, cerca de 6 kHz vs. 5 kHz em C. orni), como demonstrei com Teresa Rebelo num trabalho de 1994. Quando perturbada, por exemplo com a aproximação do observador, esta cigarra produz um característico sinal de alarme que se caracteriza por uma acentuada modulação intermitente em amplitude.

Comparativamente com C. orni, C. barbara é mais termófila e ocorre fundamentalmente no sul de Portugal, de Espanha e de Itália, bem como no Norte de África. Em Portugal e em localidades específicas do Alto Alentejo, Estremadura e até Algarve constatámos que ambas as espécies são simpátricas, pelo que usámos este par de espécies gémeas em investigação centrada na divergência populacional e especiação (cf. capítulo 4).

Apesar de mais localizada e menos abundante do que C. orni, não levanta igualmente preocupações de ordem conservacionista.

Tibicina quadrisignata (Hagen, 1855)

Fig. 12 – Tibicina quadrisignata (Hagen, 1855); Alvarrões, 3 de julho de 1990 (fotografia: J. A. Quartau).

Trata-se de uma cigarra relativamente grande, compacta, que inicia o canto de chamamento em finais de junho e começa a desaparecer em agosto, bem antes de outras espécies como a comum C. orni, que por vezes ainda está ativa em outubro. É uma espécie relativamente rara no nosso país, com poucas referências de ocorrência só a tendo encontrado em habitats particulares como na área da Serra de São Mamede, associada ao castanheiro (Castanea sativa), oliveira (Olea europaea), pinheiro-bravo (Pinus pinaster), esteva-do-ládano (Cistus ladanifer) e carvalho-negral (Quercus pyrenaica). Para além da área da Serra de S. Mamede, que tenho visitado por diversas vezes, foi citada também para a Serra da Malcata. Presumo que também possa existir na zona do interior norte do país, onde ocorre o castanheiro e também o carvalho-negral. É uma cigarra muito tímida, que se cala mal sente alguém aproximar-se, mas observá-la e gravá-la em close up e conseguir uma foto vale o esforço!

O sinal de chamamento (consultar o cartão de identidade acústica aqui), semelhante ao da Tibicina garricola, corresponde a uma frase nuito longa, que pode durar dezenas de minutos e cuja amplitude, depois de aumentar no início se mantém mais ou menos constante. Porém, tem um arranque em que o aumento em amplitude é claramente mais lento do que em T. garricola, para além de usar frequências ligeiramente mais baixas como vai descrito adiante. Quando o macho é perturbado, para além de evidenciar uma nítida modulação em amplitude, pode mesmo passar a formar pequemas frases regularmente interrompidas. Por outro lado, estas duas espécies ocupam habitats bem distintos, pelo que as suas distribuições nunca se sobrepõem, i.e., ocorrem sempre em alopatria.

Trata-se de uma espécie possivelmente vulnerável, cujos efetivos deverão ser regularmente monitorizados.

Tibicina garricola Boulard, 1983

Fig. 13 – Tibicina garricola, Boulard, 1983; Albarraque, 9 de julho de 1991, sobre Quercus coccifera (fotografia: J. A. Quartau).
Fig. 14 – Tibicina garricola, Boulard, 1983; fêmea em oviposição em ramo de Quercus coccifera, Albarraque, 14 de julho de 1990 (fotografia: J. A. Quartau).

Espécie semelhante a T. quadrisignata, se bem que ligeiramente mais pequena e com outras diferenças ao nível morfológico que as permite distinguir. Referi-a pela primeira vez com Paula Simões para o nosso país numa publicação de 2001, tendo-a encontrado quase sempre associada ao carrasco (Quercus coccifera) e à azinheira (Quercus rotundifolia), por vezes também em oliveiras (Olea europaea) na Arrábida, Sesimbra, Estoril, Albarraque, área de Tomar e na Serra de Aire, i.e., áreas de vegetação mediterrânea tipo “macchia”. Todos os anos tenho feito algumas novas prospeções e verifico com satisfação que os seus efectivos populacionais se parecem manter, sendo frequente ouvi-la para além dos locais atrás indicados em outras localidades, como na Guia (Cascais), nas matas do convento de Cristo (Tomar) e em Lisboa. Como seria de esperar, dadas as suas preferências ecológicas, foi recentemente encontrada na serra algarvia (Nelson Fonseca, com. pessoal).

É curioso que no respeitante ao sinais acústicos (consultar o cartão de identidade acústica aqui), esta espécie e a sua congénere T. quadrisignata usam emissões quase idênticas, o que contraria a regra geral de ser a bioacústica o melhor bilhete de identidade para a distinção de cigarras próximas e não a morfologia. As diferenças são subtis, pois o arranque do sinal de chamamento é logo no início de amplitude elevada, em vez de sofrer um aumento progressivo. Também quando o macho é perturbado, para além de evidenciar uma nítida modulação em amplitude, pode igualmente passar a emitir pequenas frases regularmente interrompidas, sendo as interrupções ligeiramente superiores às de T. quadrisignata. Por outro lado, em análises espetrográficas determinámos em tempos que T. garricola usa uma banda de frequências ligeiramente mais altas do que T. quadrisignata (respectivamente 5 – 13kHz, com valor energético máximo 9,48 kHz para garricola, vs. 3 – 15 kHz, com um máximo de 8,34 kHz para quadrisignata). Isto levou-nos a sugerir que em cigarras existem dois padrões distintos de divergência específica durante o processo evolutivo: (i) espécies, como no género Cicada e em muitos outros, onde a divergência acústica foi atingida com uma fraca diferenciação morfológica; e (ii) cigarras como em Tibicina, onde se deu o oposto, alguma diferenciação morfológica especialmente ao nível da estrutura da genitália masculina, tendo a divergência acústica sido meramente subtil.

Timbaliza desde junho até agosto e, para além do sinal de chamamento, observei em tempos que quando os dois sexos estão em grande proximidade física, o macho bate vigorosamente as asas. É possível que através deste curioso comportamento o macho disperse eventualmente uma feromona sexual, assunto aliciante para futura investigação.

A Fig.15 mostra um exemplar sobre um microfone dinâmico AKG D202 que usei associado a um gravador portátil de fita magnética, o célebre Report Monitor Uher 4200 dos jornalistas profissionais. Mais tarde, passámos a usar um gravador profissional facilmente portátil e que digitaliza de imediato as gravações, o Sony Dat recorder TCD-D10 ProII, tal como hoje se consegue com gravações directamente em cartões de memória.

Fig. 15 – Tibicina garricola Boulard, 1983 sobre microfone dinâmico AKG D202; laboratório, julho de 1990 (fotografia: J. A. Quartau).

Tympanistalna gastrica (Stal, 1854)

Fig. 16 – Tympanistalna gastrica (Stal, 1854); Albarraque, 5 de junho de 2006 (fotografia: J. A. Quartau).

Pequena cigarra de ventre avermelhado, característica de bosques de vegetação mediterrânea com matos do tipo “macchia” e “garrigue” dominados pelo carrasco (Quercus coccifera) ou a azinheira (Quercus rotundifolia), tal como acontece com a comparativamente muito maior Tibicina garricola. Ao contrário desta última, que ocorre preferencialmente no própio carrasco, azinheira e em arbustos, T. gastrica encontra-se quase sempre no estrato herbáceo, associada a gramíneas, a Ulex sp., e a cardos, entre outras plantas baixas.

O seu período de emergência e atividade acústica ocorre especialmente em junho, tendo eu notado nas áreas analisadas de simpatria uma curiosa partição temporal com a Tibicina garricola. Enquanto T. gastrica explora o mês de junho com tendência a declinar em princípios de Julho, T. gastrica passa a dominar a cena na primeira metade de julho, entrando depois em declínio populacional.

Tem um sinal de chamamento característico (consultar o cartão de identidade acústica aqui), regularmente interrompido, mas de perfil mais complexo do que, por exemplo, Cicada orni. É uma cigarra tipicamente “móvel” (“mobile singers”), nervosa, estando constantemente a saltitar de poleiro em poleiro, enquanto emite o seu típico canto de chamamento. Só mais raramente a tenho encontrado em arbustos ou mesmo árvores. Observei-a pela primeira vez em matos da linha do Estoril e de Sintra (Oeiras, Carcavelos, Estoril e Sintra), bem como na área da Arrábida e Sesimbra, onde fiz observações e gravações. É dada também para Ferreira do Alentejo. Em excursões posteriores, algumas recentes, verifiquei que a sua área de distribuição é bem maior, pelo menos no centro, tendo-a encontrado em vários locais do maciço central calcário, como na Serra de Aire e em Penela.

Fig. 17 – O autor a gravar Tympanistalna gastrica (1854, Stal), com o monitor Uher 4200 e microfone AKG D202; Albarraque, 17 de junho de 1991.

Dadas as suas preferências ecológicas e à semelhança de Tibicina garricola, tudo indica que possa ocorrer também nas serras algarvias, entre outras áreas ainda não pesquisadas. É uma espécie que necessita urgentemente de mais estudos sobre a sua distribuição e ecologia no nosso país, para uma avaliação fidedigna do seu eventual grau de ameaça.

Euryphara contentei Boulard, 1982

Fig. 18 – Euryphara contentei Boulard, 1982; Beringel, 7 de junho de 2004 (fotografia: J. A. Quartau).
Fig. 19 – Euryphara contentei Boulard, 1982; Beringel, 7 de junho de 2004 (fotografia: J. A. Quartau).

Pequena e frágil cigarra de cor esverdeada e que venho monitorizando há anos. É uma das espécies mais raras e ameaçadas em Portugal, pois possui populações reduzidas a efetivos vestigiais. A sua distribuição está restrita a biótopos muito localizados do Baixo Alentejo e do Alto Alentejo, nomeadamente perto de Ferreira do Alentejo, de Beringel, da Venda da Porca e de Sousel. Uma boa notícia foi ter sido encontrada recentemente na área de Portel (Francisco Barros, com. pessoal).

Fig. 20 – O autor num dos biótopos de Euryphara contentei Boulard, 1982; Beringel, 13 de junho de 2007 (fotografia: M. L. Mathias).

Vale a pena evocar brevemente a sua história. Foi descrita originalmente 1982 por Michel Boulard a partir de material museológico colhido em 1978 em pequeno biótopo na área de Ferreira do Alentejo por José Contente, desenhador da então Estação Agronómica Nacional. Posterior trabalho de campo, especialmente a partir de finais do século passado, que realizei com a colaboração de Genage André, técnico do Departamento de Biologia Animal, permitiu localizar esse biótopo original na área de Ferreira do Alentejo, hoje desaparecido por incêndio, bem como descobrir os pequenos e altamente localizados biótopos adicionais atrás citados. Aí foram alguns machos originalmente fotografados e gravados. Mais tarde em 2004 com Paula Simões publicámos a primeira análise acústica dos sons de chamamento das populações portuguesas desta espécie, que também ocorre em Espanha. Apesar de pesquisas de vários anos, em toda a grande área envolvente das localidades referidas, e numa extensão considerável, nunca encontrámos esta espécie em novos biótopos, certamente por todo esse território estar fortemente alterado por uma agricultura intensiva, fundamentalmente constituída por olival e culturas de girassol e de milho, entre outras. Praticamente em todos os olivais de toda aquela região, o substrato herbáceo é regularmente removido, pelo que as condições ecológicas, que poderiam manter esta cigarra, há muito desapareceram, à exceção dos biótopos referidos incluindo o recentemente assinalado de Portel. Estes factos são bem sugestivos de E. contentei ser hoje uma espécie muito rara e ameaçada no nosso país, essencialmente pela perda do seu habitat.

Os machos timbalizam desde junho até princípios de julho, pousados geralmente em gramíneas. O sinal de chamamento (consultar o cartão de identidade acústica aqui), de muito baixa amplitude, é formado por duas partes, uma em que os pulsos estão mais regularmente individualizados e outra em que estão mais compactados em sequência, ouvindo-se, assim, melhor. São cigarras tipicamente do tipo “móvel”, i.e., cantam quando pousados em plantas no estrato herbáceo a uns 20 -100 cm do solo, de onde repetidamente voam para pousar novamente em poleiros similares e de aí prosseguirem com o seu típico canto de chamamento.

Sendo os exemplares frágeis e pequenos podem ser facilmente predados por aranhas e outros insetos, como por exemplo Asilídeos (Diptera), como observei há anos em Ferreira do Alentejo (Fig. 21). Por se tratar de um dos cicadídeos de Portugal mais raros e de elevado grau de ameaça, fiz recentemente em co-autoria com Paula Simões uma análise circunstanciada da sua ecologia e propostas concretas para a sua conservação através da criação de microrreservas (Quartau & Simões, 2014. Microrreservas em entomologia: uma abordagem à conservação de Euryphara contentei (Insecta, Hemiptera, Cicadoidea) em Portugal: In: Professor Carlos Almaça (1934-2010) – Estado da Arte em Áreas Científicas do Seu Interesse. M. J. Alves, A. Cartaxana, A. M. Correia, L. F. Lopes (eds.), Museu Nacional de História Natural e da Ciência, Lisboa, pp. 99-119).

Fig. 21 – Euryphara contentei Boulard, 1982 ao ser predada por um Asilídeo; Ferreira do Alentejo, 4 de junho de 2010 (fotografia: J. A. Quartau).

Tettigettalna argentata (Olivier, 1790) [=Tettigettalna atra (Gomez-Menor, 1957)]

Fig. 22 – Tettigettalna argentata (Olivier, 1790) [= Tettigettalna atra (Gomez-Menor, 1957)]; Beringel, 15 de junho de 2010 (fotografia: J. A. Quartau).

À semelhança da Cicada orni é das cigarras mais vulgares, senão mesmo a mais comum no nosso país, ocorrendo em quase todo o território, praticamente desde o Minho e Trás-os-Montes até ao Algarve. Igualmente comum em outros países europeus, como em Espanha, França e Itália. É simpátrica com todas as demais espécies que ocorrem no nosso território, tendo sido conjuntamente com C. orni e a Lyristes plebejus das primeiras cigarras que tenho observado no campo desde há muitos anos.

Monitorizada e a sua morfologia analisada em pormenor durante os anos de 1988–1990, através de um projeto da JNICT, demonstrou possuir considerável variação especialmente no 4º espinho dos fémures anteriores, numa altura em que se pretendia encontrar novos caracteres que a pudessem destrinçar da então ainda válida Tettigettalna atra (Gomez-Menor, 1957). Esta era então considerada uma espécie independente, se bem que muito próxima de T. argentata. Hoje, contudo, é considerada como mera variante de T. argentata. Na verdade, não se conseguiram encontrar diferenças consistentes entre ambas, nem na morfologia (externa e da genitália masculina), nem no nível acústico.

Ocorre geralmente em grande diversidade de árvores e arbustos, nomeadamente oliveiras (Olea europaea), pinheiros (Pinus pinaster e P. pinea), carvalhos diversos (Quercus robur, Q. suber e Q. rotundifolia), plátanos (Platanus sp.), eucaliptos (Eucalyptus spp.), medronheiros (Arbutus unedo), estevas-do-ládano (Cistus ladanifer), aroeiras (Pistacea lentiscus), milho (Zea mays), ou mesmo emvideira (Vitis vinifera), como uma vez constatei em grande densidade populacional numa vinha da Fundação Eugénio de Almeida (Évora). O mesmo pode suceder ocasionalmente em plantas herbáceas, como observei num campo perto da Ota (22 de julho de 1988) ou junto da barragem do Arade, no Algarve (1 de julho de 1994).

Os machos emitem sinais acústicos normalmente desde meados de junho até julho, declinando em agosto. Com base em gravações realizadas em Grândola, o sinal de chamamento consiste numa sequência regular de equemas com modulação em amplitude (11-13 equemas/s), sendo a frequência da emissão na banda dos 6-15 kHz, com potência máxima entre os 12-13 kHz (consultar o cartão de identidade acústica aqui).

À semelhança de Cicada orni, é uma cigarra comum e abundante que não levanta aparentemente quaisquer preocupações de ordem conservacionista.

Tettigettalna estrellae (Boulard, 1982) [= T. septempulsata (Boulard & Quartau, 1991)]

Fig. 23 – Tettigettalna estrellae (Boulard, 1982) [= T. septempulsata (Boulard & Quartau, 1991)]; Póvoa de Lanhoso, sobre Ulex sp.,15 de junho de 1990 (fotografia: J. A. Quartau).

Esta pequena cigarra ocorre apenas no norte do país, nomeadamente no Minho, Trás-os-Montes e Beira Alta, tendo o seu nome válido de T. estrellae uma história curiosa. Originalmente foi descrita a partir de um exemplar macho da Serra da Estrela pelo meu colega Michel Boulard em 1982, cuja gravação mostrava que o canto de chamamento era formado por dez equemas e se caracterizava por uma frequência dominante de 8kHz.

Anos depois, em 1991, após trabalho de campo alargado na área do Minho e baseado em registos acústicos de diversos exemplares, nomeadamente na Póvoa de Lanhoso, encontrei uma espécie que me pareceu muito próxima, mas cuja emissão acústica comportava sistematicamente apenas sete equemas e com uma frequência dominante superior à da espécie anterior, i.e., 14kHz (consultar o cartão de identidade acústica aqui). Contactei nessa altura Michel Boulard, convidando-o a descrevermos em conjunto aquela nova espécie com o restritivo específico de septempulsata (sete pulsos, em alusão ao número de equemas), o que foi feito em 1991. Anos depois e após novos estudos, em 2004, verificou-se que o número de equemas nem sempre era de sete, levando a concluir que T. septempulsata e T. estrellae seriam não duas, mas uma única espécie com alguma variabilidade acústica, cujo nome válido passou a ser o mais antigo (estrellae), caindo o de septempulsata para sinónimo do anterior. Esta pequena espécie é mais ou menos estática e tanto pode ocorrer em arbustos como em árvores, tendo-a encontrado, por exemplo em Ulex sp. e em Pinus pinaster.

É uma espécie que necessita de mais estudos sobre a sua distribuição e ecologia no nosso país, para uma avaliação correta do seu eventual grau de ameaça.

Tettigettalna josei (Boulard, 1982)

Fig. 24 – Tettigettalna josei (Boulard, 1982); Tavira, sobre vegetação halófita, 12 de agosto de 1990 (fotografia: J. A. Quartau).

Pequena cigarra tipicamente algarvia, cujos adultos aparecem geralmente em junho, por vezes em finais de maio, ficando ativos até finais de agosto. Começa, portanto, a “cantar” muito antes da muito maior e mais “barulhenta” Cicada barbara lusitanica. Tal como esta última, é frequente em todo o litoral do Algarve desde Sagres até Vila Real de Santo António. Também presente no outro lado do Guadiana, na província de Huelva em Espanha, pelo que deverá tratar-se de um endemismo ibérico.

Ouvi-a, colhi-a e tirei notas dos sinais acústicos pela primeira vez junto da praia do Carvoeiro (Lagoa), em junho de 1978. Quatro anos depois, Michel Boulard, numa visita que fez a Portugal, fez a sua descrição para a Ciência.

Bastante frequente no Algarve, ocorre em múltiplas comunidades de plantas, geralmente arbustos e diversas plantas herbáceas, como Atriplex sp., Suaeda vera, Frankenia laevis, etc. A foto que se apresenta (Fig. 24) refere-se a trabalho de campo feito em sapal na área de Tavira, encontrando-se T. josei sobre Arthrocnemum perenne, uma quenopodiácea halófita.

O sinal de chamamento (consultar o cartão de identidade acústica aqui) é de fraca amplitude por se tratar de uma cigarra muito pequena e envolve uma sucessão de frases mais ou menos longas (3-20s), que começam com um aumento progressivo mas rápido da amplitude até um máximo e que depois terminam abruptamente. É uma cigarra mais ou menos estática, saltando por vezes de poiso, e que prefere a vegetação baixa, “cantando” até ao pôr do sol. Por esta razão e por ser pouco “nervosa”, uma vez localizada, é muito fácil de observar e gravar.

Por ser abundante no Algarve, esta cigarra não levanta ainda preocupações de ordem conservacionista, se bem que deva ser monitorizada periodicamente. Na verdade, os biótopos onde ocorre têm sofrido ao longo dos anos crescentes ações deletérias causadas fundamentalmente por uma urbanização turística agressiva sob o ponto de vista ecológico.

Tettigettalna mariae (Quartau & Boulard, 1995)

Fig. 25 – Tettigettalna mariae (Quartau & Boulard 1995); Quinta do Lago, sobre Pinus pinea, 13 de agosto de 1990 (fotografia: J. A. Quartau).

Dei pela primeira vez com esta então desconhecida cigarra na Quinta do Lago (Algarve), no verão de 1989, pelo seu “canto” bem distinto do da Tettigettalna argentata, com a qual se poderia confundir pela morfologia. Nos verões seguintes fiz novas observações e gravações, o que conduziu, com Michel Boulard, à sua descrição como espécie nova para a Ciência em 1995.

Timbaliza normalmente desde início de julho até fins de agosto. O canto de chamamento (consultar o cartão de identidade acústica aqui), na banda de frequências de aproximadamente 5-20kHz, consiste na repetição mais ou menos regular de sequências acústicas com 12-16 elementos, repartidos por dois módulos, um primeiro com sinais mais densos e separados por intervalos de silêncio podendo ir aos 0,4s, a que se segue um segundo módulo de elementos mais curtos e mais próximos temporalmente, podendo os intervalos atingir 0,2s.

Contrariamente a outras cigarras pequenas, que estão continuamente a movimentar-se de ramo para ramo enquanto timbalizam, T. mariae permanece mais ou menos estática durante tempo considerável. Ocorre especialmente na parte central do litoral algarvio, i.e., na área de Vilamoura, Quarteira, Vale do Lobo e Quinta do Lago e, mais raramente, em outros locais como Castro Marim. Tenho-a encontrado geralmente nos ramos e troncos do pinheiro-manso (Pinus pinea), e mais raramente em arbustos, como a esteva-do-ládano (Cistus ladanifer), ou mesmo em plantas herbáceas. À semelhança de T. josei foi recentemente também encontrada na província de Huelva, em Espanha, em semelhante tipo de habitat (bosques de pinheiro-manso)

Trata-se de uma espécie de distribuição descontínua e fortemente fragmentada no Algarve (e na Andaluzia). Devido à constante fragmentação e destruição do seu habitat, quer por razões de urbanização turística, quer por incêndios de verão, é uma espécie vulnerável cuja distribuição deve ser regularmente monitorizada com vista à sua conservação.

6. Agradecimentos

Aproveito o ensejo para homenagear, por ordem cronológica, os meus antigos discípulos e colegas da FCUL, Paulo Fonseca, Teresa Rebelo, Mónica Ribeiro, Teresa Fernandes, Paula Simões, Sofia Seabra e Gabriela Juma, bem como Manuela Coelho e Ana Crespo, os meus pares Michel Boulard (Muséum national d’Histoire naturelle, Paris), Mike Claridge e Janet Hemingway (Cardiff University), Sakis Drosopoulos (Agricultural University of Athens, Grécia), infelizmente já falecido, e Allen Sanborn (Barry University, USA) e, finalmente, os técnicos Genage André (FCUL) e John Morgan (Cardiff University). A todos o meu vivo reconhecimento por me terem acompanhado e estimulado ao longo de anos no prosseguimento desta linha de investigação sobre as idiossincrasias das nossas cigarras.

Por último, mas não menos relevante, agradeço o amável convite que o colega e amigo Jorge Araújo me dirigiu para participar no Museu Virtual da Biodiversidade com este tema, o que me deu especial aprazimento.

4 thoughts on “Cigarras de Portugal, esses músicos estivais que animam o verão com as suas melopeias: para um melhor conhecimento da sua história natural e conservação

  1. […] Title: Cicadas of Portugal, those musicians which give joy during summer: towards a better knowledge of their Natural History and Conservation Author: J. A. Quartau Journal: Naturae Digital, Revista de Cultura Científica do Museu Virtual da Biodiversidade da Universidade de Évora, 10 Setembro de 2020. Link: Cigarras de Portugal, esses músicos estivais que animam o verão com as suas melopeias: para um mel…. […]

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  2. O trabalho impressiona pela sua profundidade, consistência e a valia da informação transmitida. A qualidade das fotos é uma espécie de cereja em cima do bolo.
    As minhas sinceras felicitações ao autor e meu estimado colega dos tempos de Liceu Camões. Parece que foi ontem, não é Zé Alberto Quartau?
    Abraço e até ao próximo convívio dos finalistas de 1963, que já ansiamos há quase 1 ano.
    António Rebelo Duarte

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  3. O meu muito apreço, António Duarte, pelo comentário e gentis palavras. O maior sucesso para os próximos encontros da família “camoneana”, que o meu ilustre Almirante e antigo colega tão diligente e requintadamente tem organizado. Bem hajas!

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